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A City Sleeps segue Poe, o membro mais jovem do The Silk, um antigo clã de exorcistas de sonhos que podem entrar nas mentes de anfitriões adormecidos para livrar seus sonhos de demônios. Quando os moradores de SanLo caem em um sono sem fim, apenas Poe pode resgatá-los de um pesadelo sem fim. Equipada com sua lendária espada Koto “Heartstrings”, e ladeada por seu estábulo de poderosos familiares fantasmas, ela deve limpar seus sonhos e descobrir os segredos sombrios da cidade.
Impulsionado por uma trilha sonora original inesquecível que se desenvolve por meio das ações do jogador e do envolvimento do inimigo, A City Sleeps infunde as sensibilidades clássicas de shoot'em up hardcore com escolhas táticas de momento a momento.