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Em Lonesome Road, você é contatado pelo Courier Six original, um homem chamado Ulysses que se recusou a entregar o Platinum Chip no início de Fallout: New Vegas . Ulysses promete a resposta de por que ele não aceitou o trabalho, mas apenas se você fizer uma última jornada pelos desfiladeiros varridos por furacões do Divide, uma paisagem dilacerada por terremotos e tempestades violentas. Cabe a você aceitar o trabalho ou não.
A estrada para a Divisão é longa e traiçoeira, e dos poucos que já trilharam a estrada, nenhum jamais retornou. Encontrar respostas para o seu próprio passado vale o risco? Traga todo o seu equipamento, todas as suas armas, mas deixe seus companheiros para trás... este é um caminho que você deve percorrer sozinho.